Krátko po novembrových udalostiach roku 1989 učitelia cítiaci potrebu združovať sa v modernom spolku oslobodenom od nánosov socializmu, zakladajú Učiteľské fórum. Toto fórum, významne zastávajúce spoločné požiadavky učiteľov, však koncom 90. rokov zaniká a nasledujúcu dekádu absentuje na Slovensku hlas učiteľov zdola. V komunite pedagógov dlhodobo rezonuje nespokojnosť a s tým súvisiaca potreba stavovskej organizácie.
Až začiatkom roku 2010, v čase frustrácie pedagógov s vládnou reformou v oblasti školstva, sa začína formovať myšlienka vzniku prvej ponovembrovej komory učiteľov na Slovensku. Vznik SKU bol podmienený petíciou učiteľov a ich sympatizantov za prepracovanie systému kariérneho rastu pedagogických zamestnancov, ktorú v roku 2010 podpísalo 20 481 ľudí. Vďaka odhodlaniu niekoľkých učiteľov a jej budúcej prezidentky Márie Barancovej sa podarilo komoru 14. júla 2010 zaregistrovať ako občianske združenie.
Už začiatkom roku 2011 SKU vypracovala pre ministerstvo školstva návrhy k financovaniu regionálneho školstva a túto agendu presadzuje dodnes.
Na jar roku 2012 pripravila SKU pre nastupujúcu vládu súbor opatrení pod názvom „Odporúčania Slovenskej komory učiteľov k zmenám v školstve“.
V roku 2013 SKU iniciovala podanie viacerých hromadných pripomienok k negatívnym zmenám v školských zákonoch.
Počas júna 2014 realizovala komora prieskum ku kariérnemu rastu a kreditovému systému, ktorého výsledky následne zásadným spôsobom ovplyvnili postoj verejnosti, médií, ale aj ministerstva financií k potrebe zmeny vo vzdelávaní pedagógov.
Rok 2015 sa niesol v znamení kampane „Zber strachu“, ktorá upozorňovala na nedodržiavanie pracovných podmienok a porušovanie práv učiteľov a kampane „Nedajme sa ogabať!“ proti právu veta zriaďovateľov pri voľbe riaditeľa. Zásluhou SKU bola vydaná príručka k ochrane práv učiteľov, ktorá je zverejnená na webe MŠVVaŠ SR.
21. októbra 2015 bola zverejnená Výzva Slovenskej komory učiteľov vláde Slovenskej republiky, ktorej tri hlavné body sa stali požiadavkami historicky najdlhšieho štrajku učiteľov v roku 2016.
9. januára 2016 je za prezidenta Slovenskej komory učiteľov zvolený Vladimír Crmoman, nositeľ ocenenia Biela vrana 2013, ktorý roky upozorňuje na kauzy v školstve. Popri stálej agende SKU boli celý rok 2016 jej členovia naplno zapojení v stovkách štrajkových aktivít. Vďaka pôsobeniu SKU v debyrokratizačnej komisii sa zaviedla elektronizácia školských dokumentov zo zákona.
Na jar roku 2017 získali pripomienky SKU k Národnému programu rozvoja výchovy a vzdelávania „Učiace sa Slovensko“ najviac hlasov vo verejnom hlasovaní na webe ministerstva. Komora spolu s Platformou rodičov detí so zdravotným znevýhodnením a ďalšími organizáciami zakladá Koalíciu za spoločné vzdelávanie (INKLUKOALÍCIA). Mediálnou kampaňou sa podarilo presadiť zotrvanie účelovej viazanosti príspevku na výchovu a vzdelávanie v materských školách (príspevok na predškolákov).
Celoročná kampaň sekcie vychovávateľov SKU v roku 2018, ktorej súčasťou bol prieskum a petícia, prináša zníženie úväzku vychovávateľov v Školských kluboch detí. V spolupráci s Nadáciou Zastavme korupciu koncom roku 2018 SKU podáva podnet prokuratúre na mesto Humenné vo veci opakovaného poverovania výkonom funkcie riaditeľa školy a trestné oznámenie za “hacknutie” štátneho webu o kvalifikáciách. V rokoch 2017, 2018 a 2019 sa SKU v spolupráci s Asociáciou liečebných pedagógov podieľa na 7. interaktívnych seminároch pre učiteľov. Rovnaké obdobie trvá nakoniec úspešné presadenie vydania dodatkov k vzdelávacím programom pre deti a žiakov so zdravotným znevýhodnením.
V roku 2020 vzniká spolupráca s Národným inšpektorátom práce, v rámci ktorej SKU vzdeláva inšpektorov práce z celého Slovenska na tému Školské zákony a ich uplatňovanie v praxi. V spolupráci so Štátnym pedagogickým ústavom a ministerstvom školstva komora poradenstvom úspešne pomáha školám v čase korony na webe Učíme na diaľku. Na obdobie 1.7.2020 – 28.2.2022 je SKU schválený projekt s názvom Podpora demokratizácie v školách. Vo svojej stálej agende priorizuje SKU na nasledujúce obdobie skvalitnenie vzdelávania učiteľov, zjednotenie financovania škôl a demokratizáciu v školách. SKU získava „Oprávnenie MŠVVaŠ SR na poskytovanie inovačného vzdelávania“.